بابل (دولت‌شهر)
گفته می‌شود بابل چهار ماه در سال خواربار دربار هخامنشی را تأمین می‌کرده و احتمالاً پایتخت زمستانی هخامنشیان اولیه بوده‌است؛ به این خاطر شمار فراوانی از ایرانیان در سمت‌هایی مانند قاضی، مقام حکومتی، و از دوره پیش از داریوش بزرگ، به عنوان مالک و زمیندار در بابل مسکن گزیدند. بابل احتمالاً مهم‌ترین شهر شاهنشاهی ایران در آن زمان به‌شمار می‌آمده و در اوایل دهه ۴۹۰ پیش از میلاد کاخ تازه‌ای برای ولیعهد ایران در این شهر ساخته شد.
پاسارگاد
سرزمین پارس زادگاه هخامنشیان بوده‌است. خاندان پارس، که به رهبری کوروش دوم (که از ۵۲۹ تا ۵۵۹ پیش از میلاد سلطنت نمود) در سال ۵۵۰ پیش از میلاد، بر مادها پیروز شدند. بر پایهٔ سنت، کوروش دوم این منطقه را به پایتختی انتخاب کرد، زیرا در نزدیکی منطقه‌ای بود که بر ایشتوویگو پادشاه ماد پیروز شد. این اولین پیروزی، پیروزی‌های دیگری چون چیرگی بر لیدی، بابل نو، و مصر را به دنبال داشت. امپراتوری هخامنشی سپس به دست پسر او کمبوجیه (۵۲۲ تا ۵۲۹ پیش از میلاد) و داریوش اول (۴۸۶ تا ۵۲۱ پیش از میلاد) استوار و گسترش یافت. از کوروش در عهد عتیق به عنوان آزادی‌دهندهٔ بابل و کسی که یهودها را از تبعید بازگردانده یاد شده‌است.