위원장은 금융위원회 위원장과 민간위원 중에서 호선으로 선출되는 1인을 공동위원장으로 하였고, 주로 민간위원장이 회의를 주재함으로써 민간 위주의 위원회 운영을 도모하고 있다. 또한, ｢공적자금관리특별법｣에 따라 위원회 산하에 자산 매각에 관한 전문가로 구성된 매각심사소위원회와 자금지원 전문가로 구성된 자금지원심사소위원회를 두어 자산매각 및 자금지원의 적정성 등을 심사하여 그 결과를 위원회에 보고하게 하여 공적자금관리위원회의 의사결정을 지원하도록 하였다.
또한 공적자금관리위원회의 업무를 보좌하고 실무를 지원하기 위해 금융위원회에 사무국을 설치하였다. 사무국은 운용기획팀과 회수관리팀의 2개 팀으로 구성되었는데, 운용기획팀은 공적자금 지원과 상환관련 정책·제도, 공적자금관리위원회와 매각심사소위원회 운영업무를, 회수관리팀은 공적자금 회수 및 공적자금 투입 금융회사의 사후관리 및 자금지원심사소위원회 운영업무를 담당하였다. ｢공적자금관리특별법｣ 제10조에 따라 한시적으로 운영된 사무국은 2014년 8월 12일 개정된 「금융위원회와 그 소속기관 직제」에 따라 사라지고, 신설된 구조개선정책관산하 구조개선정책과에서 기존 사무국의 업무를 담당하고 있다.