Le directeur général de l'établissement public est nommé par arrêté du ministre chargé de l'urbanisme, après consultation du préfet de région et du président du conseil d'administration. Par dérogation, le premier directeur général peut être nommé avant l'installation du conseil d'administration. 
Les fonctions de directeur général sont incompatibles avec celles de membre du conseil d'administration. 
Le directeur général est chargé de l'instruction préalable des affaires qui sont de la compétence de l'établissement. Il assiste de droit aux réunions du conseil d'administration et du bureau dont il prépare et exécute les décisions. En particulier, il prépare et présente le programme pluriannuel et les tranches annuelles d'intervention, ainsi que        le budget . 
Il gère l'établissement, le représente, passe les contrats, este en justice, prépare et conclut les transactions dans les conditions fixées par le conseil d'administration. Il est ordonnateur des recettes et des dépenses. Il recrute le personnel et a autorité sur lui. Il peut déléguer sa signature. 
Le directeur général, ou son adjoint, dans les limites des compétences qui lui ont été déléguées peut, par délégation du conseil d'administration, être chargé d'exercer au nom de l'établissement les droits de préemption dont l'établissement est titulaire ou délégataire et le droit de priorité dont l'établissement est délégataire. Il rend compte de cet exercice au conseil d'administration, à chacune de ses réunions.