Le directeur est nommé par arrêté du ministre chargé de la culture, après avis du conseil d'administration et pour une durée de trois ans renouvelable deux fois, parmi les personnes présentant des qualifications au sens de l'article L. 442-8 du code du patrimoine. 
Il assure la direction scientifique, administrative et financière de l'établissement. Il exerce notamment les compétences suivantes : 
1° Il prépare et exécute les délibérations du conseil d'administration ; 
2° Il est ordonnateur des recettes et des dépenses ; il est la personne responsable des marchés ; 
3° Le dernier alinéa est remplacé par les dispositions suivantes : 
3° Il a autorité sur l'ensemble du personnel. Il recrute et gère celui-ci ; 
4° Il représente le musée en justice et dans les actes de la vie civile. 
5° Il présente chaque année au conseil d'administration un rapport sur l'activité de l'établissement. 
Le directeur peut déléguer sa signature au secrétaire général. Pour les actes autres que ceux accomplis en tant que personne responsable des marchés, il peut également déléguer sa signature aux chefs de service. 
En cas d'empêchement du directeur, pour quelque cause que ce soit, les fonctions d'ordonnateur sont provisoirement exercées par le secrétaire général pour l'exécution courante des recettes et des dépenses de l'établissement.