Les administrateurs territoriaux exercent leurs fonctions dans les services des régions, des départements, des communes de plus de 40 000 habitants, ainsi que des offices publics de l'habitat de plus de 10 000 logements. Ils peuvent également exercer leurs fonctions dans les établissements publics locaux assimilés à une commune de plus de 40 000 habitants dans les conditions fixées par le décret n° 2000-954 du 22 septembre 2000 relatif aux règles d'assimilation des établissements publics locaux aux collectivités territoriales pour la création de certains grades de fonctionnaires territoriaux. Ils sont placés, pour l'exercice de ces fonctions, sous l'autorité des directeurs généraux et directeurs généraux adjoints des services, des secrétaires généraux, secrétaires généraux adjoints, directeurs et directeurs adjoints de ces collectivités ou établissements. 
Dans les collectivités et établissements mentionnés à l'alinéa précédent, les administrateurs territoriaux sont chargés de préparer et de mettre en oeuvre les décisions des autorités territoriales. Ils assurent des tâches de conception et d'encadrement. Ils peuvent se voir confier des missions, des études ou des fonctions comportant des responsabilités particulières, notamment dans les domaines administratif, financier, juridique, sanitaire et social ainsi que dans les domaines des ressources humaines, du développement économique, social et culturel. 
Ils ont vocation à diriger ou à coordonner les activités de plusieurs bureaux, d'un service ou d'un groupe de services. 
En outre, les administrateurs territoriaux peuvent occuper l'emploi de directeur général des services de communes de plus de 40 000 habitants ou diriger les services d'un établissement public local assimilé à une commune de plus de 40 000 habitants dans les conditions fixées par le décret n° 87-1101 du 30 décembre 1987 portant dispositions statutaires particulières à certains emplois administratifs de direction des collectivités territoriales et des établissements publics locaux assimilés ; ils peuvent également occuper l'emploi de directeur général adjoint des services de communes de plus de 40 000 habitants ou établissements publics locaux assimilés à une commune de plus de 40 000 habitants dans les conditions précitées. Ils peuvent également occuper les emplois de directeur général des services ou de directeur général adjoint des services des mairies d'arrondissement ou de groupe d'arrondissements des communes de Lyon et de Marseille assimilés à des communes de plus de 40 000 habitants dans les conditions précitées. Ils peuvent également occuper les emplois de directeur général des services des conseils de territoire de la métropole d'Aix-Marseille-Provence assimilés à des communes de plus de 40 000 habitants dans les conditions précitées.