Des sections territoriales sont délimitées par délibération du conseil d'administration approuvée par l'assemblée générale, compte tenu de l'effectif des cotisants exerçant leur activité dans les diverses circonscriptions administratives et des facilités de communication existant avec les localités qui seront choisies comme siège des assemblées de sections.
Aucune section ne peut avoir un effectif inférieur à quatre cents membres ni supérieur au quart de l'effectif de la caisse, à moins que cette proportion soit atteinte dans une seule commune. Pour les caisses à circonscription nationale, la section peut s'étendre à un département ou à un groupe de départements et son effectif peut être, dans ce cas, inférieur à quatre cents membres.
Tous les deux ans, le tiers des sections est appelé à désigner les délégués élus pour six ans.  A l'origine, le conseil désigne par tirage au sort les sections dont les délégués verront leur mandat expirer à la fin de la deuxième et à la fin de la quatrième année.