Le directeur général de l'établissement est nommé par arrêté du ministre chargé de l'urbanisme sur proposition du préfet de région et après avis du conseil d'administration. Les fonctions de directeur général sont incompatibles avec celles de membre du conseil d'administration.
Le directeur général est chargé de l'instruction des affaires qui sont de la compétence de l'établissement. Il prépare et exécute les décisions du conseil d'administration. En particulier, il prépare et présente le programme pluriannuel et les tranches annuelles d'interventions. Il prépare et présente le budget. Il est ordonnateur des dépenses et des recettes de l'établissement. Il gère l'établissement, le représente en justice, passe les contrats, les marchés, les actes d'aliénation, d'acquisition ou de location. Il recrute le personnel de l'établissement et a autorité sur lui. Il peut déléguer sa signature.
Le directeur général, ou son adjoint, dans les limites des compétences qui lui ont été déléguées peut, par délégation du conseil d'administration, être chargé d'exercer au nom de l'établissement les droits de préemption dont l'établissement est titulaire ou délégataire et le droit de priorité dont l'établissement est délégataire. Il rend compte de cet exercice au conseil d'administration, à chacune de ses réunions.