מאפריל 2009 עד ספטמבר 2011, ברנשטיין שימש תחילה כשר לעניינים מקומיים ולאחר מכן כסגן עוזר המזכיר הראשי לעניינים בין-ממשלתיים במשרד לביטחון המולדת של ארצות הברית. בתפקיד זה, הוא תיאם את הקשר של DHS לראשי עיר ולמושלים. במהלך כהונתו ב-DHS, ברנשטיין עבד באופן נרחב על תגובות רבות לאירועים משמעותיים ויוזמות מדיניות, כולל דליפת הנפט של BP Deepwater Horizon
, רעידת האדמה בהאיטי, כמו גם הפצת מידע מודיעיני לממשלות המדיניות והמקומיות בתקופות של איום מוגבר.