השלים את המשפט הבא: בשנת 642, עומר מינה את אל-מוגירה למושל קופה, העיר הערבית האחרת של עיראק. שנתיים לאחר מכן, עבד לשעבר של אל-מוגירה, הידוע בשם אבו לולואה, רצח את עומר בזמן שהוחזר לתפילה במדינה. יורשו של עומר, הח'ליף אוסמן, שמר על אל-מוגירה כמושל למשך שנה נוספת עד שהחליף אותו בסא'ד אבן אבי וואקס. אל-מוגירה פרש מהחיים הציבוריים וחזר לטאיף עם כניסת הח'ליף עלי (א) לכס המלוכה לאחר ההתנקשות באות'מן בשנת 656. מעיר הולדתו, הוא צפה באירועים הכאוטיים של
מלחמת האזרחים המוסלמית הראשונה בין תומכיו של עלי, שהפכו את קופה לבירה שלו, לבין רוב הקוראשים, שהתנגדו לחליפותו של עלי. כאשר עלי ומוואיה בן אבי סופיאן, מושל סוריה אשר לקח את מטרתו לנקום את מותו של בן משפחתו האומאיד אוסמן, החליטו לפתור את קרב סיפין בוויכוח בוחרות ב-657, אל-מוגירה, ללא הזמנה מצד שני הצדדים, השתתף בשיחות באדרו.