1861. aastal aitas Hawkins tõsta 9. New Yorgi jalaväe, Zouave stiilis rügementi, mida tuntakse kui "Hawkins Zouaves" kodusõja teenistuses. Hawkins nimetati 4. mail 1861 rügemendi koloneliks ja teenis sõja alguses Põhja-Carolinas. Ta oli osa Benjamin F. Butleri ekspeditsioonist, et vallutada Fort Hatteras.
1861. aastal. Oodates saada Fort Hatteras'i teenistuse eest edutamist brigadigeneralisse, vabastati ta selle asemel käsklusest sõnakuulmatuse eest. 8. oktoobril 1861 kirjutas rahulolematu Hawkins: "Brigadigeneraalid on tänapäeval tehtud nii veidralt, et ma ei peaks seda suureks auaks tegema". Hawkins sai 1866. aastal brevetit brigadigeneralisse, alates 13. märtsist 1865. Hoolimata tema sõjakusest, tõmbas Hawkins'i varajane saatmine presidendi Abraham Lincolni tähelepanu. Hawkins kutsuti Valgesse Majja, et vestelda presidendi ja kindral-in-Chief George B. McClellan. Seal oli tal oluline roll liidu ülemjuhtimise veenmisel Pamlico Sound'i vastu Põhja-Carolinas toimuva ühisoperatsiooni võimalusest.