Kui kodusõda 1861. aastal algas, lahkus Magruder liidu armeest, et Konföderatsioonis teenistust võtta. Poolsaare armee komandörina kindlustas ta Virginia poolsaare ja võitis Big Betheli lahingu. Poolsaare kampaanias peatas ta McClellani Potomaci armee Yorktownis, võimaldades kindralmajor Joseph E. Johnstonil jõuda tugevdustega, korraldada taganemist ja kaitsta konföderatsiooni pealinna Richmondit. Magruderi kritiseeriti tema juhtimise eest Savage'i jaama lahingutes.
Ja Malvern Hill Seitsme Päeva Lahingute ajal. Ta veetis sõja ülejäänud osa Texas, New Mexico ja Arizona ja Arkansas departemangu haldamisega; oma ametiajal tõstis Magruder Galvestoni mereblokaadi ja vallutas linna 1863. aastal.