Linn asutati 1881. aastal Ahal Teke hõimu küla alusel ja sai 1924. aastal Türkmenia Nõukogude Sotsialistliku Vabariigi pealinnaks. Suur osa linnast hävis 1948. aasta Ašhhabadi maavärinas
Saparmurat Niyazowi "Valge linna" linna uuendamise projektiga, mille tulemuseks on monumentaalsed projektid, mis on kaetud kallil valgel marmoril. Nõukogude ajastul loodud Karakum kanali kaudu voolab linn, mis kannab Amu Darja vett idast läände. Alates 2019. aastast on linn tunnustatud kui üks maailma kõrgeimaid elukallidusi, mis on peamiselt tingitud Türkmenia inflatsioonist ja impordiküsimustest.