Kodusõja alguses määrati Colquitt 6. Georgia jalaväe kapteniks. Lõpuks tõusis ta kolonelliks ja juhtis oma rügementi poolsaare kampaanias. Seitsme Pini juures
, võttis ta üle brigaadi juhtimise pärast seda, kui brigadigeneraal Gabriel Rains sai haavatud, ja juhtis seda Seitsmepäevase lahingu ajal. Ta juhtis oma brigaadi Stonewall Jacksoni juhtimisel Lõuna-Mäe lahingus, Antietami lahingus, Fredericksburgi lahingus ja Chancellorsville'i lahingus. Colquitt jäi Antietamist vigastamata, kuigi peaaegu kõik teised ohvitserid relvastuses tapeti või sai haavata. Pärast lahingut edutati ta kohe brigadigeneralisse, alates 1. septembrist.