1862. aasta jooksul juhtis Cunningham F-kompaniat lahingutes Teise Bull Runi, Antietami ja Fredericksburgi lahingutes. 1863. aastal osales ta Chancellorsville'i, Gettysburgi ja Mine Runi lahingutes.
- Jah. Aastal 1864, kui Cunningham oli veel 32. Massachusettsi diviisi kompanii komandör, osales ta ülemaa kampaanias, mis oli lahingute seeria, mille eesmärk oli purustada Põhja-Virginia Konföderatsiooni armee ja vallutada Konföderatsiooni pealinn Richmond. Maavägi lõppes patiseisundiga, mille tagajärjeks oli pikk Peterburi piiramine.