Skryf 'n voortsetting vir hierdie paragraaf - Die stad is in 1881 gestig op grond van 'n Ahal Teke-stamdorpie, en het in 1924 die hoofstad van die Turkmeense Sowjet Sosialistiese Republiek geword. 'n Groot deel van die stad is in 1948 deur die Ashgabat - aardbewing vernietig
maar is sedertdien uitgebreid herbou onder die regering van Saparmurat Niyazov se "White City" stedelike hernuwingsprojek, wat gelei het tot monumentale projekte wat in duur wit marmer toegedraai is. Die Karakum-kanaal uit die Sowjet-era loop deur die stad en dra water van die Amu Darya van oos na wes. Sedert 2019 word die stad erken as een van die hoogste lewenskoste ter wêreld, hoofsaaklik as gevolg van Turkmenistan se inflasie en invoerkwessies.